Après des études de piano, Patrick Ayrton se tourne vers l'orgue et le clavecin. Il suit les cours de François Demierre en Suisse, puis d'Alfred Mitterhofer à l'Académie de Vienne, en Autriche, où il obtient son diplôme de virtuosité "cum laude". Il se spécialise alors au Conservatoire Royal de La Haye auprès de Ton Koopman. Patrick Ayrton est lauréat des concours d'orgue d'Innsbruck en 1983, et de Bruges en 1985.
Il est depuis l'invité de prestigieux ensembles : le London Symphony Orchestra, l'Ensemble Vocal Orlando de Fribourg, la Royal Choral Society et le Brandenburg Consort de Londres, le Combattimento Consort d'Amsterdam. En France, il collabore régulièrement avec l'Orchestre d'Auvergne, dont le chef, Arie van Beek, l'encourage dans la voie de la direction d'orchestre et lui confie plusieurs projets.
Britannique de naissance, mais bourguignon de coeur, Patrick Ayrton réside avec sa famille près de Chalon-sur-Saône. Ces dernières années ont vu se multiplier ses activités musicales en France. Il est notamment directeur artistique du Festival "Bach en Combrailles" dans le Puy-de-Dôme.
Patrick Ayrton enseigne le clavecin, la basse continue et la musique de chambre au Conservatoire Royal de La Haye, aux Pays-Bas, donne des cours d'interprétation en Italie, en Russie (Conservatoire Tchaikovsky, École Gnessin) et en Autriche (Académie d’été du Mozarteum de Salzburg). Son éditeur discographique est le label néerlandais Globe.
En 2004, il fonde l'association Ars Burgundiae, dont le but est de faire redécouvrir l'oeuvre de Joseph Touchemoulin.